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Landeshauptstadt
Mit dem Ende der Spanheimerzeit wurde Kärnten zu einem Nebenland von Herzogsgeschlechtern, die nicht im Land ansässig waren.
Von den ab nun nach St. Veit gesandten Statthaltern wurde Ludwig, der Sohn Herzog Meinhards II. von Görz-Tirol, 1292 in einer Verschwörung des Grafen Ulrich von Heunburg in Verbindung mit dem Salzburger Erzbischof unter Mithilfe von St. Veiter Bürgern gefangen genommen. Nach der Niederschlagung des Aufstandes in der Schlacht am Wallersberg (1293) wurde neben den adeligen Verschwörern auch der St. Veiter Bürger Konrad von dem Türlin auf dem Hauptplatz hingerichtet. Seit damals besteht wahrscheinlich auch die St. Veiter Trabantengarde, die vermutlich zum Schutz des Herzogs aufgestellt wurde, später die besondere Gunst der Habsburger erfuhr und heute als Aufputz für festliche Anlässe dient.
Meinhards Söhne, die Kärnten ab 1295 gemeinsam regierten, hielten 1299 einen großen Hoftag in St. Veit ab, dessen prunkvollen Ablauf der Abt Geschichtsschreiber Johann von Viktring ausführlich schildert.
Die Verwaltung von Kärnten wurde 1294 dem aus Tirol zugewanderten Landeshauptmann Konrad von Auffenstein übertragen. Dieser erwarb weitläufigen Besitz in Kärnten und ist als Gründer des Klarissenklosters auch für die St. Veiter Stadtgeschichte von großer Bedeutung.
Nach dem Tod Herzog Heinrichs, der 1335 ohne männliche Erben verstorben war, konnten die Habsburger bei Kaiser Ludwig die Belehnung mit dem Herzogtum Kärnten erreichen. Die Habsburger haben in der Folge St. Veit große Bedeutung beigemessen, die Rechte der Stadt erweitert und sie durch die Verleihung neuer wirtschaftlicher Vorrechte entscheidend gefördert.
Da Kärnten nur ein relativ unbedeutendes Nebenland der Habsburger war, hielt sich der Landesfürst ab 1335 nur noch in Ausnahmefällen in St. Veit auf. Seine Abwesenheit förderte aber die vollständige Entwicklung der schon im 13. Jahrhundert entstandenen landesfürstlichen Behörden. Als deren Sitz wurde St. Veit zum Verwaltungsmittelpunkt, ab 1450 wird St. Veit auch in Urkunden als Hauptstadt bezeichnet.
Als wirtschaftlich florierender und aufstrebender Ort war die Stadt jahrhunderte lang für Zuwanderer attraktiv. Waren es zur Zeit der Tiroler Herzöge Oberitaliener und Tiroler, wanderten im 15. Jahrhundert finanzkräftige Bürger aus oberdeutschen Städten zu, wie die aus Nürnberg stammenden Gleismüllner und Kaltenhauser, die als Bergbauunternehmer und Großhändler in St. Veit großen Reichtum erwarben.